Haupthandlung
Diese Handlung der Serie setzt im April 2002 ein. Die Digiwelt wird durch den Digimon-Kaiser bedroht, der versucht, alle Digimon mit Hilfe von schwarzen Türmen und Ringen zu unterwerfen. Der Kaiser behandelt die ihm Untergebenen grausam und begreift die Digimon nicht als lebende Wesen. Deshalb wird eine neue Gruppe von Digirittern, bestehend aus Davis Motomiya, Yolei Inoue und Cody Hida ausgewählt, die gemeinsam mit T.K. Takaishi und Kari Yagami aus der vorherigen Digiritter-Generation gegen ihn kämpft. Die restlichen ehemaligen Digiritter halten sich weitgehend im Hintergrund, haben aber zahlreiche Gastauftritte.
Nachdem die Digiritter den Kaiser mehrmals aus bereits eroberten Gebieten vertreiben konnten, erschafft dieser das künstliche, aus verschiedenen Digimon zusammengesetzte Kimeramon. Dieses ist den Kindern zwar deutlich überlegen, der Digimonkaiser selbst kann es aber auch nicht mehr vollständig kontrollieren. Schließlich schaffen es die Digiritter mit Hilfe eines goldenen Digi-Armor-Eies aber dennoch, Chimeramon und damit den Kaiser zu besiegen. Dabei wird aber auch dessen eigentliches Digimon getötet und er wird sich seiner Taten bewusst. Er reist zur Stadt des ewigen Anfangs und findet dort die Wiedergeburt seines Digimons. Er will Wiedergutmachung für seine Taten leisten und schließt sich nach einiger Zeit den Digirittern an.
Bald jedoch tauchen neue Gegner auf, Arukenimon und Mummymon. Diese nutzen die schwarzen Türme des Digimon-Kaisers, um Digimonklone zu erschaffen, die sie kontrollieren können. Jedoch erschaffen sie dabei auch BlackWarGreymon, das einen eigenen Willen besitzt. BlackWarGreymon hofft, den Sinn seiner Existenz zu finden, wenn es die Heiligen Steine zerstört, die das Gleichgewicht der Welten bewahren. Kurz bevor es die Digiwelt und die reale Welt ins Verderben stürzt, taucht das heilige Tier Azulongmon auf und erklärt BlackWarGreymon, dass es den Sinn seines Lebens nur finden könne, wenn es in sich gehe. BlackWarGreymon zieht sich daraufhin zurück um über Azulongmons Worte nachzudenken.
An Weihnachten 2002 tauchen in der realen Welt auf einmal überall Digimon und schwarze Türme auf, die von Arukenimon und Mummymon geschaffen wurden. Die japanischen Digiritter schließen sich mit den restlichen auf der ganzen Welt zusammen, zerstören die Türme und senden die Digimon zurück in die Digiwelt. Kurz darauf taucht Deemon mit seinen Untertanen LadyDevimon, SkullSatamon und MarineDevimon auf, die den Samen der Finsternis in Kens Hals besitzen wollen. Der Kampf gegen sie stellt dabei eine besonders hohe psychische Belastung für die neuen Digiritter dar, da auch sie nun erstmals echte Digimon töten müssen. Deemon wird schließlich in die Welt der Dunkelheit verbannt.
Es stellt sich heraus, dass Arukenimon und Mummymon von einem Menschen namens Yukio Oikawa geschaffen wurden, der auch Ken so manipuliert hatte, dass dieser zum Digimon-Kaiser wurde. Dieser entführt Ken und überträgt den Samen der Finsternis in ihm auf mehrere andere Kinder. Auf einmal kehrt BlackWarGreymon zurück und versucht, ihn aufzuhalten. Es scheitert und wird tödlich verletzt. Mit letzter Kraft versiegelt es jedoch den Zugang zur Digiwelt in Tokio. Oikawa landet daher beim Versuch, mit den Kindern, die den Samen der Finsternis tragen, in die Digiwelt zu gelangen zusammen mit diesen und den Digirittern in einer unbekannten Parallelwelt.
Es wird enthüllt, dass er eigentlich die ganze Zeit nur verzweifelt versucht hatte, die Digiwelt zu besuchen und dabei vom Geist Myotismons benutzt wurde, das bereits von den Digirittern der vorherigen Generation besiegt wurde. Dieses wird durch die Kraft der Samen der Finsternis in den von Oikawa benutzten Kindern als MaloMyotismon wiedergeboren. Erst als alle Digiritter weltweit die Kraft ihrer Träume und Hoffnungen bündeln, gelingt es ihnen, MaloMyotismon zu besiegen. Der sterbende Oikawa sieht die echte Digiwelt und trifft auf den ursprünglich für ihn bestimmten Digimonpartner. Er erkennt, dass er sich durch die andauernde Trauer und den Zorn über den Tod seines einzigen Kindheits-Freundes, Codys Vater Hiroki Hida, selbst jede Chance auf die Erfüllung seiner Träume verbaut hat. Schließlich opfert er sich um mit seiner verbleibenden Kraft die durch die Kämpfe zerstörte Digiwelt wiederherzustellen.
Im Epilog wird klar, dass der Erzähler der ersten beiden Serien der erwachsene T.K. ist, der im Jahr 2027 als Schriftsteller ein Buch über seine Kindheit schreibt. In der Zukunft leben Menschen und Digimon miteinander friedlich zusammen. Alle Digiritter haben sich ihre Träume erfüllt und sind in ihren Berufen äußerst erfolgreich. In der letzten Szene sieht man alle ehemaligen Digiritter und ihre Kinder, welche nun wiederum zu neuen Abenteuern aufbrechen.
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