Naruto Uzumaki ist das Problemkind der Ninja-Akademie im Dorf Konoha-Gakure. Er hat den ganzen Tag nur Flausen im Kopf und ist der Schlechteste in der Klasse. Sein Lehrer Iruka bezweifelt, dass er jemals den Abschluss schaffen wird. Doch Naruto hat einen Traum: Er will Hokage werden, oberster Ninja des Dorfes.

Allerdings begegnen ihm alle Erwachsenen abweisend, denn in Narutos Körper ist der Kyubi versiegelt, ein neunschwänziger Fuchsdämon, der zwölf Jahre zuvor das Dorf heimsuchte und viele Bewohner tötete. Der damalige vierte Hokage ("Yondaime", japanisch für "Vierte") opferte sein Leben um den Dämon mit einer verbotenen Technik in Narutos Körper zu versiegeln und rettete so das ganze Dorf.

Als Naruto und sein Lehrer verhindern können, dass ein anderer Lehrer der Akademie die „Schriftrolle der verbotenen Techniken“ aus dem Besitz des wiedereingesetzten dritten Hokages (Sandaime) an sich bringt, wird ihm trotz seines dritten Durchfallens in der Prüfung nachträglich der Abschluss als Genin zuerkannt. Als Mitglied eines Dreier-Teams wird er nun Kakashi Hatake, einem erfahrenen Jounin, zugeteilt. Kakashi ist ein genialer Kämpfer, allerdings mit kleinen Charakterfehlern: Er kommt dauernd zu spät, liest während des Trainings Heftchen mit schmutzigem Inhalt und lässt sich nie in die Karten sehen.

Die beiden anderen Mitglieder des Dreier-Teams sind Sakura Haruno, Narutos Schwarm, und der Jahrgangsbeste Sasuke Uchiha, den Naruto nicht leiden kann und in dem er einen Rivalen sieht. Zudem schwärmt Sakura für Sasuke und sieht in Naruto nur eine Nervensäge.

Unter der Leitung von Kakashi bewältigt das Team zunehmend schwierigere Ninja-Missionen.